Der Ministerpräsident des Landes Hessen, Boris Rhein, sitzt dem höchsten Organ der Kulturstiftung vor: Der Stiftungsrat – besetzt u. a. mit den für Kultur und Kunst zuständigen Ministern und Staatssekretären der 16 Länder – trifft die letzte Entscheidung über beispielsweise große Erwerbungsförderungen.
Der Stiftungsrat entscheidet über alle Förderungen, die die beantragte Summe von 100.000 Euro überschreiten. Außerdem beschließt er die Ausstellungsförderungen der Kulturstiftung der Länder und diskutiert alle wichtigen Projekte der Stiftung. Er besteht aus jeweils einem Mitglied der Landesregierungen der an der Stiftung beteiligten Länder sowie ein bis zwei Mitgliedern der Bundesregierung. Den Vorsitz des Stiftungsrats hat die Regierungschefin oder der Regierungschef des Landes inne, das jeweils den Vorsitz in der Ministerpräsidentenkonferenz führt. Eine stiftungsinterne Arbeitsgruppe auf Ministerialebene unterstützt die Arbeit des Stiftungsrats. Der Stiftungsrat tritt zweimal im Jahr zusammen. Im Gremium vertreten sind derzeit für: